FY2021 Annual Report

Back row, left to right: Crystal Clitheroe, Soma Barawi, Vera Emelianenko, Kazuko Toyoda, Simon Hellemans, Nobuaki Mizumoto, Naoyuki Kuwahata. 

Front row, left to right: Tereza Berankova, Menglin Wang, Anna Prokhorova, Esra Kaymak, Cedric Aumont, Ales Bucek, Tom Bourguignon. 

The cute little boy in front: Lauro Bourguignon. 

Missing: Yukihiro Kinjo, Kensei Kikuchi, Tracy Audicio, Jigyasa Arora.

 

Abstract

2021年度は、2020年度にシーケンシングを開始した50のシロアリゲノム解析を継続した。現在、これらのデータを処理中であり、数年後に発表予定である。シロアリとゴキブリについては、今後数年間で使用する約1000サンプルの配列を決定した。また、査読付き論文を9本発表し、うち3本はNature index誌に掲載された。

1. Staff

  • Dr. Thomas Bourguignon, Assistant Professor
  • Dr. Ales Bucek, Postdoctoral Scholar
  • Dr. Yukihiro Kinjo, Postdoctoral Scholar
  • Dr. Anna Prokhorova, Postdoctoral Scholar
  • Dr. Simon Hellemans, JSPS Fellow/Postdoctoral Scholar
  • Dr. Nobuaki Mizumoto, JSPS Fellow
  • Crystal-Leigh Clitheroe, Research Unit Technician
  • Esra Kaymak, Research Unit Technician 
  • Jigyasa Arora, Ph.D. Student
  • Menglin Wang, Ph.D. Student/JRF
  • Tracy Audicio, Ph.D. Student
  • Kensei Kikuchi, Ph.D. Student
  • Kazuko Toyoda, Research Unit Administrator

2. Collaborations

2.1 Historical biogeography of termites

  • Type of collaboration: Joint research
  • Researchers:
    • Professor Yves Roisin, University of Brussels
    • Professor Nathan Lo, University of Sydney
    • Professor Rudolf A. Scheffrahn, University of Florida
    • Professor Eliana Cancello, University of Sao Paulo
    • Professor Xiaodong Yang, Xishuangbanna Tropical Botanical Gargen
    • Professor Brian Fisher, California Academy of Sciences
    • Associate Professor Jan Sobotnik, Czech University of Life Sciences
    • Associate Professor Theodore A. Evans, University of Western Australia
    • Associate Professor David Sillam-Dusses, University of Paris 13

2.2 Functional evolution of termite gut microbes

  • Type of collaboration: Joint research
  • Researchers:
    • Professor Andreas Brune, Max Planck Institute for Terrestrial Microbiology
    • Professor Nathan Lo, University of Sydney
    • Professor Gaku Tokuda, University of the Ryukyus
    • Associate Professor Jan Sobotnik, Czech University of Life Sciences

2.3 Functional evolution of termite genomes

  • Type of collaboration: Joint research
  • Researchers:
    • Associate Professor Dino McMahon, Free University of Berlin
    • Associate Professor Jan Sobotnik, Czech University of Life Sciences
    • Dr. Mark Harrison, University of Munster

3. Activities and Findings

3.1 シロアリ腸内微生物の機能進化

221のシロアリサンプルの腸内メタゲノムを使用し、腸内微生物の機能進化を調査した。選択したシロアリ種は、シロアリの系統学的・生態学的多様性を代表するもので、このデータセットにより、昆虫目全体の腸内微生物の機能進化を調べることに成功した。2021年度中に、2022年度初めに発表する論文1本の執筆を終えた。この論文では、(1)主な栄養機能に関与し、シロアリ全てに存在する腸内原核生物遺伝子は、共通の祖先によって獲得されたこと、(2)シロアリの系統樹は、腸内細菌群集の組成と機能でほぼ予測できること、(3)土壌食種の獲得は、新たな遺伝子の獲得ではなく、重要な栄養機能に関与する遺伝子の化学量論の変化を伴っていたことを示した。これに従い、我々は最初のシロアリが誕生した約1億5,000万年前のシロアリ腸内細菌叢の分類学的・機能的進化に焦点を当てた（図1）。

Figure 1: シロアリの腸内メタゲノム内で見られる上位50の細菌系統と主要な古細菌目の相対的存在量を示す。原核生物分類群の相対的存在量は、40個のシングルコピー・マーカー遺伝子から推定。カラースケールは100万個あたりの転写産物（TPM）の対数を表す。樹木は宿主シロアリのミトコンドリアゲノム配列を用いて再構築し、単純化した時間較正系統樹を表す。5％の偽発見率（FDR）で宿主系統と有意な系統的自己相関を示した原核生物分類群にはアスタリスクを付与した（*p < 0.05; **p < 0.01）。 (Arora氏、他による2022年データより転記）

3.2 ゴキブリ内部共生生物Blattabacterium(ブラッタバクテリウム)におけるゲノムサイズの進化 

Figure 2: ブラッタバクテリウムにおける遺伝子欠損によるゲノム減少の進化。(A) ブラッタバクテリウムにおける遺伝子欠損によるゲノム減少の進化を示す、時間較正された系統樹。この系統樹は、31のマーカータンパク質コード遺伝子のセットを用いてBEASTで再構築した。枝の色は累積遺伝子損失を表す。ノードラベルは事後分布を表す。ノードバーは95%最高事後密度を示す。(B)ヒストグラムは少なくとも1つの系統で失われた200のタンパク質コード遺伝子から推定された独立した遺伝子損失の頻度を表している。各バーの上の数字は独立遺伝子消失の頻度を示す。値は枝の長さを持つ最尤系統樹上の遺伝子消失の再構成から導き出され、最も近い整数に丸めている（金城氏、他の2021データ参照）。

ほとんどのゴキブリは、宿主に栄養を供給する細菌内共生体であるブラッタバクテリウムと共生している。ブラッタバクテリウムはゴキブリの宿主と共進化し、2億年以上にわたって母親から子孫へと垂直伝播してきた。ブラットバクテリウムのゲノムは、一般的な自由生活細菌よりも5倍から10倍小さく、数百万年というタイムスケールで遺伝子が失われ続けている。我々は、遺伝子が失われる過程を明らかにする目的で、67のブラッタバクテリウムのゲノム解析。その結果、多くの遺伝子が並行して失われ、最も極端な例では24の系統で1つの遺伝子が独立して失われていることがわかった（図2）。すなわち、(1)突然変異率、(2)ビタミン代謝やアミノ酸代謝に関与する遺伝子に対する緩和選択、(3)遺伝子間のエピスタティック相互作用による過程内でのドミノ効果的な遺伝子消失である。この成果は2021年度中に発表を予定している。

Figure 3: 置換蓄積の関数として遺伝子損失を調べた指数関数モデルを示す。(A)遺伝子消失の指数関数モデルとBlattabacteriumゲノムで観測された遺伝子消失数。このモデルには2つの遺伝子特異的損失パラメータ、すなわち初期遺伝子損失率m0と指数関数的時間スケールsが含まれる。(C) Blattabacteriumの系統樹。枝の色は(A)のシンボルの色に対応する（金城氏、他の2021データ参照）。

3.3 シロアリゲノムの進化

シロアリゲノムが過去1億5千万年の間にどのように進化してきたかの調査を目的とし、2019年度に約50のシロアリゲノムの配列決定を開始した。promethIONプラットフォームで作製したロングリード、イルミナプラットフォームで作製したポリッシング用のショートリード、Omni-Cテクノロジーで得られたリンクリードをイルミナプラットフォームでシーケンスするなどのアプローチを組み合わせてゲノム解析を実施。2021年度中にシーケンシングを終了し、ゲノムのアセンブルを開始した。2022年度から2023年度にかけて、比較ゲノミクスの枠組みでゲノム解析を予定している。

4. Publications

4.1 Journals

  1. Beránková T, Buček A, Bourguignon T, Arias JR, Akama PD, Sillam-Dussès D, et al. The ultrastructure of the intramandibular gland in soldiers of the termite Machadotermes rigidus (Blattodea: Termitidae: Apicotermitinae). Arthropod Struct Dev 2022;67:101136. https://doi.org/10.1016/j.asd.2021.101136
  2. Yashiro, T., Tea, Y.-K., Van Der Wal, C., Nozaki, T., Mizumoto, N., Hellemans, S., Matsuura, K., Lo, N. 2021. Enhanced heterozygosity from male meiotic chromosome chains is superseded by hybrid female asexuality in termites. Proceedings of the National Academy of Sciences U.S.A. 118(51): e2009533118. https://doi.org/10.1073/pnas.2009533118
  3. Mizumoto N. & Bourguignon T. The evolution of body size in termites. (2021) Proceedings of the Royal Society B, 288: 20211458, https://doi.org/10.1098/rspb.2021.1458
  4. Mizumoto N., Lee S.B., Valentini G., Chouvenc T. & Pratt S.C. (2021) Coordination of movement via complementary interactions of leaders and followers in termite mating pairs. Proceedings of the Royal Society B, 288:20210998, https://doi.org/10.1098/rspb.2021.0998
  5. Che Y., Deng W., Li W., Zhang J., Kinjo Y., Tokuda G., Bourguignon T., Lo N. & Wang Z. (2022). Vicariance and dispersal events inferred from mitochondrial genomes and nuclear genes (18S, 28S) shaped global Cryptocercus distributions. Molecular Phylogenetic and Evolution 166, 107318. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107318
  6. Sillam-Dussès D., Hradecky J., Stiblik P., Ferreira da Cunha H., Carrijo T.F., Lacey M.J., Bourguignon T. & Šobotník J. (2021) The trail-following pheromone of the termite Serritermes serrifer. Chemoecology, 31, 11-17. https://doi.org/10.1007/s00049-020-00324-2 
  7. Kinjo Y.*, Lo N.* (*equal first authors), Villa-Martin P., Tokuda G., Pigolotti S. & Bourguignon T. (2021) Enhanced mutation rate, relaxed selection, and the ‘domino effect’ are associated with gene loss in Blattabacterium, a cockroach endosymbiont. Molecular Biology and Evolution, 38, 3820-3831.https://doi.org/10.1093/molbev/msab159
  8. Beasley-Hall P.G., Rose H.A., Walker J., Kinjo Y., Bourguignon T. & Lo N. (2021) Digging deep: a revised phylogeny of Australian burrowing cockroaches (Blaberidae: Panesthiinae, Geoscapheinae) confirms extensive non-monophyly and provides insights into biogeography and evolution of burrowing. Systematic Entomology, 46, 767-783. https://doi.org/10.1111/syen.12487
  9. Romero Arias J., Boom A., Wang M., Clitheroe C., Šobotník J., Stiblik P., Bourguignon T. & Roisin Y. (2021) Molecular phylogeny and historical biogeography of Apicotermitinae (Blattodea: Termitidae). Systematic Entomology, 46, 741-756. https://doi.org/10.1111/syen.12486

 

4.2 Books and other one-time publications

  1. Bourguignon, T., Lo, N. Termite: phylogeny and classification. In: Starr C. (ed.) Encyclopedia of Social Insects. Springer Nature Switzerland AG. (2020)

4.3 Oral and Poster Presentations

  1. Kinjo Y. An introduction to Blattabacterium, the endosymbiont of cockroaches. 81th Annual meeting of the Entomological Society of Japan, Japan, September 2021
  2. Kinjo Y., Thomas Bourguignon. Three mechanisms driving reductive genome evolution of Blattabacterium, the endosymbiont of cockroaches. Annual meeting of Society of Genome Microbiology Japan, Japan, March 2022.
  3. Kikuchi K., Kimura A., Mitarai E., Miyazato M., & Mizumoto N. Nest is an indicator of inherent worker movements in termites. ISMMA 2021, Online, January 2022, (Poster)
  4. Lynch C., Starkey M., Pavlic P., Montgomery D., & Mizumoto N. A Study on Optimal Sampling in Multiple Social Insect Colonies with a Model-Based Approach. ABA 2021 Virtual Meeting, August  2021, (Poster)
  5. Mizumoto N., Bardunias P. M. & Pratt C. S. Parameter Tuning Facilitates the Evolution of Diverse Tunneling Patterns in Termites. DARS-SWARM 2021, Online, June 2021 (oral)
  6. Mizumoto N. Same-sex pairing is maintained by acting the other sex in termites. Ethological Society Japan, September 2021, Online
  7. Mizumoto N., Evolutionary perspectives of collective animal behavior, The Annual Meeting of the Japan Ethological Society (Tokyo) Sep. 2021 (Oral) (Invited)
  8. Mizumoto N., Comparative approach to understanding behavioral rules of termites, nest building and movement coordination, Virginia Tech University, Department of Entomology, Feb. 2022 (Invited)
  9. Mizumoto N., Evolutionary perspectives of termite collective behavior. Mississippi State University, Department of Biology, online, Feb. 2022
  10. Mizumoto N., Evolutionary perspectives of termite collective behavior. University of South Florida, Department of Integrative Biology, online, Jan. 2022
  11. Mizumoto N., Comparative analysis of behavioral rules in termites, nest building and pair movement coordination., ICMMA 2021, online, invited speaker, Jan. 2022
  12. Mizumoto N., Behavioural mechanism and its evolutionary history of termite tunnel excavation, EU-IUSSI online symposium series, Oct. 2021
  13. Mizumoto N., Same-sex pairing is maintained by acting the other sex in termites. University of St. Andrews, online, Sep. 2021
  14. Bourguignon T., Genome evolution of the cockroach endosymbiont, Blattabacterium cuenoti. Seminar in Ecology and Evolution of the Institute of Biology of the Freie Universitat Berlin, Germany. 26 April 2021.
  15. Wang M. Neoisoptera repetitively colonised Madagascar after the Middle Miocene climatic optimum. 69th Annual Meeting of Ecological Society of Japan (ESJ69). Mar. 2022. (Oral)
  16. Buček A. Convergent evolution of defensive mandibular adaptations in termites. 69th Annual Meeting of Ecological Society of Japan (ESJ69). Mar. 2022. (Oral)
  17. Prokhorova A. Long-term bioelectrochemical treatment of livestock wastewater in pilot-scale using electrotrophic bacteria. 34th Annual Meeting of the Japanese Society of Microbial Ecology (JSME). Nov. 2021. (Oral)
  18. Prokhorova A. Microenvironmental heterogeneity in gut of Nasutitermes drives differential ecological specificity and function of bacterial symbiont communities. 69th Annual Meeting of Ecological Society of Japan (ESJ69). Mar. 2022. (Oral)
  19. Mizumoto N., Bourguignon T., Bailey N., Flexible sexual role maintains same-sex pairing in termites, March 2022, Online (Poster)
  20. Bourguignon T. The functional evolution of termite gut microbiota. JSME conference (34th Annual Meeting of the Japanese Society of Microbial Ecology (JSME). Nov. 2021. (Oral, Invited))

 

5. Intellectual Property Rights and Other Specific Achievements​

  • Grant-in-Aid for Scientific Research (B) (Kakenhi), Japan Society for the Promotion of Science, "Elucidation of the mutation rate as driver of insect endosymbiont genome evolution", Lead PI: Bourguignon, T., Period: April 2021–March 2023
    タイトル英訳：Elucidating the dynamics and driving factors of mutation rate evolution in endosymbiotic bacteria
  • Grant-in-Aid for Early-Career Scientists, Japan Society for the Promotion of Science, "細胞内共生細菌における突然変異率の進化動態とその駆動要因の解明", Lead PI: Kinjo, Y., Period: April 2021–March 2023
    タイトル英訳：Elucidating the dynamics and driving factors of mutation rate evolution in endosymbiotic bacteria
  • The Motoo Kimura Trust Foundation for the Promotion of Evolutionary Biology, for Japan Eco-Evo English Seminar
  • 37th Inoue Research Award for Young Scientists, Grant-in-Aid for JSPS Fellows, Japan Society for the Promotion of Science, "Evolutionary process of termite construction revealed by comparative and constructive approaches", Lead PI: Mizumoto, N., Amount: 11.7M Yen, Period: April 2020–March 2023
  • Research Fellowship for Young Scientists (DC2), Japan Society for the Promotion of Science, "シロアリにおけるゲノム構造と化学受容体遺伝子族の進化", Lead PI: Tracy Audisio, Period: April 2021–March 2023
  • Grant-in-Aid for Young Scientists, Japan Society for the Promotion of Science, "シロアリにおけるゲノム構造と化学受容体遺伝子族の進化", Lead PI: Tracy Audisio, Period: April 2021–March 2023

 

6. Meetings and Events

6.1 Japan Eco-Evo English Seminar #1-#7

https://sites.google.com/view/jee-english-seminar

6.2 Ethological Society Japan, Round table,

アート X 動物行動学：科学の外にある表現方法の可能性, Mizumoto N., Kikuchi K.

6.3 Fundamentalz bazaar, June 2021